A 8 de janeiro de 1942 Guilherme Braga da Cruz foi contratado para provimento do lugar de primeiro assistente, além do quadro, do primeiro grupo da Faculdade de Direito da Universidade de Coimbra. Em 29 de dezembro de 1947 foi nomeado professor extraordinário e a 2 de agosto de 1948, após concurso, foi nomeado professor catedrático da Faculdade de Direito da Universidade de Coimbra, do Grupo das Ciências Histórico-Jurídicas. Exerceu o cargo de professor secretário (1951-1955) e de professor bibliotecário (1957-1958) da Faculdade de Direito. Ministrou as cadeiras de História do Direito Português e História do Direito Romano. No pós-25 de abril de 1974 Guilherme Braga da Cruz foi fisicamente impedido de dar aulas, por deliberação plenária da "União dos Estudantes Comunistas", e depois foi suspenso das funções de professor, suspensão comunicada por ofício datado de 20 de agosto de 1975, sendo que a 9 de outubro de 1976, por despacho do subsecretário de Estado do Ensino Superior, o processo de "saneamento" foi arquivado.
